На шестом курсе в Хогвартсе Гарри Поттер сталкивается с новыми испытаниями и угрозами, поскольку влияние Лорда Волан-де-Морта растёт. Мир маглов подвергается атакам, а среди волшебников нарастает страх и недоверие. Даже стены Хогвартса больше не кажутся безопасными, ведь мрак проникает и туда.
Дамблдор активно занимается подготовкой Гарри к финальной схватке с Волан-де-Мортом. Он делится с ним воспоминаниями, раскрывающими жизненный путь Тёмного Лорда, чтобы понять природу его силы и секрет бессмертия. Центральной частью их исследования становится магия крестражей — объектов, в которых Волан-де-Морт спрятал фрагменты своей души, чтобы обрести бессмертие.
Для выполнения этого плана Дамблдор приглашает на должность преподавателя зельеварения своего старого друга, профессора Горация Слизнорта. Гарри оказывается в центре особого внимания Слизнорта, который хранит ключ к разгадке одного из самых тёмных секретов Волан-де-Морта.
Одновременно в школе назревают новые конфликты. Драко Малфой, получивший задание от Волан-де-Морта, ведёт свою тайную игру. Гарри подозревает его в заговоре, но улики неуловимы, а времени всё меньше.
Среди этого хаоса Гарри случайно находит учебник зельеварения, принадлежавший загадочному Полукровному Принцу. Записи в книге помогают ему достичь невероятных успехов, но их истинное происхождение становится всё более зловещим.
Кульминацией становится опасное путешествие Гарри и Дамблдора за одним из крестражей, которое заканчивается трагически. Потеря тяжким грузом ложится на плечи Гарри, оставляя его с осознанием, что впереди его ждёт самое сложное испытание — продолжение борьбы с Волан-де-Мортом, лишившись наставника и опоры.